玩家将操控前作主角 加百列 ，现为血族魔王 德古拉 本尊，他不朽的血咒，其能力正在逐渐弱化。面对全新力量的威胁，这位吸血鬼的魔尊必须寻回他失落的原有能力，而这关键都潜藏在他的城堡。
游戏60%发生在城市中，40%发生在古堡中。而且一旦玩家游戏达到某个阶段后，便可以在这两个地点间自由来回。整个游戏发生在一夜之间，便是撒旦回归的那夜。这是一座有哥特风格的城市，我们设计了下雨等不同的天气效果，但这座城市还是会保留《恶魔城》系列一贯的风格。我们不想把它塑造成又一个高谭市，也不想看到德古拉在时代广场上作威作福，这样真的很愚蠢。